Opera została założona w 1961 roku. Pierwszą premierą sceniczną tego zespołu była La serva padrona G.B. Pergolesiego, wykonana 12 września 1961 r. Repertuar Warszawskiej Opery Kameralnej cechuje ogromna różnorodność muzycznych stylów i form prezentowanych dzieł: od średniowiecznych misteriów, poprzez opery wczesnego i późnego baroku, opery klasyczne, opery Rossiniego, Donizettiego, po sceniczne dzieła współczesne, spośród których kilka powstało na zamówienie Warszawskiej Opery Kameralnej. Artyści Opery wykonują również muzykę kameralną, oratoryjną i symfoniczną różnych epok.

Od 15 października 1986 roku Warszawska Opera Kameralna występuje we własnym teatrze mieszczącym się w zabytkowym budynku z 1775 roku przy al. Solidarności 76b. Siedziba Opery, o kameralnym wnętrzu z doskonałą akustyką, wpisana jest do rejestru zabytków Warszawy. Druga scena – Basen Artystyczny Warszawskiej Opery Kameralnej – została otwarta w styczniu 2019 roku. Ta niezobowiązująca przestrzeń, dzięki swojej historycznej funkcji pozwala na realizację oryginalnych przedstawień z zaskakującą scenografią.